Caracterización de endoparásitos y ectoparásitos de murciélagos (Mammalia, Chiroptera) de Leticia, Amazonas, Colombia

Kamila Alexandra Cajiao Mora; Jenny Jovana Chaparro Gutierrez; Gloria Consuelo Ramirez Nieto

doi:10.15472/vpx8qd

Caracterización de endoparásitos y ectoparásitos de murciélagos (Mammalia, Chiroptera) de Leticia, Amazonas, Colombia

Citation

Cajiao Mora K A, Chaparro Gutierrez J J, Ramirez Nieto G C (2023). Caracterización de endoparásitos y ectoparásitos de murciélagos (Mammalia, Chiroptera) de Leticia, Amazonas, Colombia. Universidad Nacional de Colombia. Occurrence dataset https://doi.org/10.15472/vpx8qd accessed via GBIF.org on 2024-12-13.

Description

A pesar de la relevancia biológica y ecológica que representan los parásitos de murciélagos, y siendo Colombia el segundo país con mayor diversidad de especies de murciélagos en el mundo, son pocos los estudios realizados enfocados en la riqueza parasitaria de estos mamíferos voladores. En el conocimiento de los autores, ningún estudio en el Amazonas colombiano.

En el presente trabajo se caracterizaron endoparásitos y ectoparásitos de murciélagos capturados entre julio y agosto del 2021 en 5 puntos de captura asociados a la ciudad de Leticia, Amazonas.

Un total de 44 murciélagos, distribuidos en 26 especies y 6 familias (Phyllostomidae, Vespertillionidae, Molossidae, Noctilionidae, Thyropteridae, Emballonuridae) se inspeccionaron en búsqueda de parásitos, de los cuales 21 individuos estuvieron parasitados por un total de 181 endo- y ectoparásitos distribuidos en 10 familias, como son: Nematoda: Capillaridae, Molineidae, Onchocercidae, Rictulariidae; Acanthocephala: Oligocanthorhynchidae; Plathyelminthes: Dicrocoeliidae, Lecithodendriidae, Hymenolepididae; Diptera: Hippoboscidae, Acari: Spinturnicidae.

Todos los registros del presente trabajo son nuevos reportes de localidad para Colombia. Se reporta, el cistacanto Neoncicola, cestodos del género Vampirolepis y cestodos sin identificar, el nemátodo Pterygodermatites (Paucipectines), la mosca Strebla machadoi y los ácaros Spinturnix surinamensis y Periglischrus tonatii parasitando, por primera vez, murciélagos en Colombia. Se reportan también nuevas asociaciones huésped-parásito.

Sampling Description

Study Extent

El muestreo se realizó en la ciudad de Leticia, capital del departamento del Amazonas (0°20’N, 4°14’S, 69°20’E, 74°10’O), la cual presenta una altitud de 80 m. s. n. m., humedad relativa de 85%, precipitación promedio de 3440 mm/año, y un rango de temperatura media de 25°C a 38°C. La ciudad está ubicada a orillas del cauce principal del río Amazonas; su ecosistema predominante es de bosque húmedo tropical y las fuentes hídricas drenan al río Amazonas (Mesa et al., 1996). Se escogieron 5 puntos estratégicos para realizar el muestreo, con las siguientes coordenadas: A 4° 11’ 28.7” S; 69° 57’ 0.04” W. B 4° 11’ 53.4” S; 69° 56’ 48.2” W. C 4° 11’ 25.5” S; 69° 57’ 0.09” W. D 4° 12’ 05.4” S; 69° 56’ 37.4” W. E 4° 11' 31" S; 69° 57' 5" W.

Sampling

La captura de murciélagos se realizó en el marco del proyecto “Investigación en Conservación y aprovechamiento sostenible de la diversidad biológica, socioeconómica y cultural de la Amazonía colombiana” del Instituto Amazónico de Investigaciones Científicas SINCHI, Programa de Ecosistemas y Recursos Naturales. El Instituto Sinchi, en el marco de su misión institucional y amparado por el decreto 1376 de 2013, parágrafo 1, no requiere del Permiso de Recolección de Especímenes Silvestres otorgado por la ANLA. Par la captura de hospedadores se destinaron dos noches a cada sitio de captura, y se usaron redes de niebla de 9m de largo x 2.5m de alto. Las redes se desplegaron entre las 17:00 y las 22:00 horas con revisiones periódicas cada 15 a 30 minutos. La identificación taxonómica de los murciélagos se hizo por un mastozoologo utilizando claves y criterios de los especímenes de referencia de la zona de estudio (Lopez-Baucells et al., 2016). Tras ser capturados fueron depositados en bolsas de tela individuales hasta su traslado al laboratorio en donde se realizó el protocolo de eutanasia y necropsia. Los ectoparásitos fueron colectados con pinzas entomológicas y depositados en tubos de microcentrífuga con etanol 70% siguiendo la técnica modificada de Whitaker et al. (2009). La necropsia se hizo siguiendo la técnica de Gardner y Jiménez (2009) con modificaciones, los segmentos del tracto digestivo se separaron en platos de Petri individuales con solución salina (NaCl 0.9%), se examinó la cavidad abdominal en busca de endoparásitos y posteriormente se evaluó el tracto digestivo bajo estereomicroscopio. Los céstodos, tremátodos y acantocéfalos fueron depositados en agua destilada para la relajación de estructuras relevantes para la identificación morfológica. El retiro de exceso de contaminantes de los nemátodos se realizó con solución salina (NaCl 0.9%). Posteriormente todos los especímenes se depositaron en tubos de microcentrífuga individuales con formol 10% debidamente rotulados; algunos individuos de especies representativas se depositaron en tubos de microcentrífuga con etanol 70% para realizar estudios moleculares.

Method steps

Captura de los hospedadores murciélagos con redes de niebla de 9m de largo x 2.5m de alto. Las redes se desplegaron entre las 17:00 y las 22:00 horas con revisiones periódicas cada 15 a 30 minutos. La identificación taxonómica de los murciélagos se hizo por un mastozoologo utilizando claves y criterios de los especímenes de referencia de la zona de estudio (Lopez-Baucells et al., 2016).
Tras ser capturados fueron depositados en bolsas de tela individuales hasta su traslado al laboratorio en donde se realizó el protocolo de eutanasia y necropsia.
Los ectoparásitos fueron colectados con pinzas entomológicas y depositados en tubos Ependorf con etanol 70% siguiendo la técnica modificada de Whitaker et al. (2009).
La necropsia se hizo siguiendo la técnica de Gardner y Jiménez (2009) con modificaciones, los segmentos del tracto digestivo se separaron en platos de Petri individuales con solución salina (NaCl 0.9%), se examinó la cavidad abdominal en busca de endoparásitos y posteriormente se evaluó el tracto digestivo bajo estereomicroscopio.
Los céstodos, tremátodos y acantocéfalos fueron depositados en agua destilada para la relajación de estructuras relevantes para la identificación morfológica. Luego fueron fijados en formol caliente al 10% y almacenados en tubos Ependorf con formol 10% o ETOH 70%.
El retiro de exceso de contaminantes de los nemátodos se realizó con solución salina (NaCl 0.9%), luego fueron fijados en formol caliente al 10% y almacenados en tubos Ependorf con formol 10%.
Se hicieron tinciones con Carmín Acético de Semichon en céstodos y tremátodos, posteriormente se deshidrataron, se aclararon y se hicieron montajes permanentes con bálsamo de Canadá.
Los nemátodos fueron aclarados con Lactofenol de Amann y se hicieron montajes temporales en láminas para ser observadas al microscopio.
Los dípteros fueron observados directamente mediante estereomicroscopio para su identificación taxonómica. Los ácaros se aclararon con KOH 10% y aceite de clavo y se hicieron montajes permanentes en balsamo de Canadá.
Se utilizo un microscopio Olympus BX53 con cámara digital Olympus DP74 y un estereomicroscopio Olympus SZX7 con camara digital Olympus DP27. Se tomaron medidas de los parásitos mediante las fotos y usando un software Olympus cellSens 2.3. La identificación de los parásitos se hizo mediante claves taxonómicas, literatura de referencia para hospedadores y para la zona y consulta a expertos. Ácaros: Herrin and Tipton, 1975; Colín-Martínez and García-Estrada, 2016; de Almeida et al., 2018, 2016; Dusbábek and Lukosehus, 1971; Gettinger and Gribel, 1989; Morales-Malacara, 2001; Morales-Malacara and Juste, 2002. Dípteros: Dick et al., 2016; Graciolli et al., 2019; Guerrero, 1997, 1996, 1995a, 1995b, 1994, 1993; Tarquino-Carbonell et al., 2015 Nemátodos: Amin, 1987; Anderson et al., 2009; Angoma et al., 2020; Caspeta-Mandujano et al., 2013; Cuartas-Calle and Muñoz-Arango, 1999; de Albuquerque et al., 2016; de Oliveira Simões et al., 2019; Esslinger, 1973; Falconaro et al., 2018; García-Prieto et al., 2014; Mello and Silva, 2019; Notarnicola et al., 2010; Santos and Gibson, 2015; Schmidt, 1925; Simões et al., 2022; Smales, 2007; Travassos, 1917; Vaucher and Durette-Desset, 1999. Céstodos y tremátodos: Angoma et al., 2020; Caballero and Caballero, 1969; Caro et al., 2003; Fernandes et al., 2021; Khalil et al., 1994; Lunaschi and Notarnicola, 2010; Makarikova et al., 2012; Marshall and Miller, 1979; Santos and Gibson, 2015, 1998; Tkach et al., 2018.

Taxonomic Coverages

La cobertura taxonómica de este registro biológico abarca 31 endo- y ectoparásitos distribuidos en 7 clases, 8 ordenes, y 11 familias: Nematoda: Capillaridae, Molineidae, Onchocercidae, Rictulariidae; Acanthocephala: Oligocanthorhynchidae; Plathyelminthes: Dicrocoeliidae, Lecithodendriidae, Hymenolepididae; Diptera: Hippoboscidae, Acari: Spinturnicidae, Ixodidae. Del filo Nematoda, se identificaron 3 a nivel de especie, 1 a nivel de género y 4 gen. sp. a nivel de 1 familia. De la clase Trematoda, se identificaron 4 a nivel de especie, 3 a nivel de género. De la clase Cestoda, se identifico 1 a nivel de género, 1 a nivel de familia. Del filo Acanthocephla, se identifico 1 nivel de género. Del orden Mesostigmata, se identificaron 7 a nivel de especie, 1 a nivel de género. Del orden Diptera, se identigicaron 9 a nivel de especie, 2 a nivel de género. Del orden Ixodida, se identificó 1 a nivel ge género. Adicionalmente, hay 71 registros de murciélagos del orden Chiroptera.

Animalia
rank: kingdom
Arachnida
rank: order
Archiacanthocephala
rank: order
Cestoda
rank: order
Chromadorea
rank: order
Enoplea
rank: order
Insecta
rank: order
Tramtoda
rank: order

Geographic Coverages

Los presentes registros biológicos se hicieron en 5 puntos de captura en los alrededores de la ciudad de Leticia en el departamento del Amazonas colombiano.

Bibliographic Citations

Álvarez, J.R., Osorio, C.G., Autino, A.G., Dias, L.G., 2020. First records of ectoparasitic insects (Diptera: Hippoboscoidea) of bats in the department of Caldas, Colombia. Pap Avulsos Zool 60, 1–9. https://doi.org/10.11606/1807-0205/2020.60.18 -
Amin, O.M., 1987. Key to the families and subfamilies of Acanthocephala, with the erection of a new class (Polyacanthocephala) and a new order (Polyacanthorhynchida). J Parasitol 73, 1216–1219. https://doi.org/10.2307/3282307 -
Anderson, R., Chabaud, A., Willmott, S., 2009. Keys to the Nematode Parasites of Vertebrates, Archival Volume. ed. CABI, Wallingford, Cambridge. -
Angoma, D.M., Flores, G.M.S., Cruz, J.C.D. la, Chancahuaña, C.C., Iannacone, J., 2020. Helminth parasites of bats (Chiroptera, Phyllostomidae) in the Department of Junin, Peru and Check list of records made in Peru. Revista del Museo Argentino de Ciencias Naturales nueva serie 22, 57–73. -
Blehert, D.S., Hicks, A.C., Behr, M., Meteyer, C.U., Berlowski-Zier, B.M., Buckles, E.L., Coleman, J.T.H., Darling, S.R., Gargas, A., Niver, R., Okoniewski, J.C., Rudd, R.J., Stone, W.B., 2009. Bat white-nose syndrome: an emerging fungal pathogen? Science 323, 227. https://doi.org/10.1126/SCIENCE.1163874 -
Brooks, D.R., Hoberg, E.P., Boeger, W.A., Gardner, S.L., Galbreath, K.E., Herczeg, D., Mejía-Madrid, H.H., Rácz, S.E., Dursahinhan, A.T., 2014. Finding Them Before They Find Us: Informatics, Parasites, and Environments in Accelerating Climate Change. Comp Parasitol 81, 155–164. https://doi.org/10.1654/4724b.1 -
Caballero, E., Caballero, G., 1969. Tremátodos de los murciélagos de México. IX. Descripción de una nueva especie de Platynosomum Looss, 1907 y a continuación el primer suplemento del catálogo taxonómico de los tremátodos que parasitan los murciélagos. Rev Soc Mex Hist Nat 30, 263–290. -
Carlson, C.J., Burgio, K.R., Dougherty, E.R., Phillips, A.J., Bueno, V.M., Clements, C.F., Castaldo, G., Dallas, T.A., Cizauskas, C.A., Cumming, G.S., Doña, J., Harris, N.C., Jovani, R., Mironov, S., Muellerklein, O.C., Proctor, H.C., Getz, W.M., 2017. Parasite biodiversity faces extinction and redistribution in a changing climate. Sci Adv 3. https://doi.org/10.1126/SCIADV.1602422 -
Carlson, C.J., Dallas, T.A., Alexander, L.W., Phelan, A.L., Phillips, A.J., 2020. What would it take to describe the global diversity of parasites? Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences 287. https://doi.org/10.1098/rspb.2020.1841 -
Carlson, C.J., Zipfel, C.M., Garnier, R., Bansal, S., 2019. Global estimates of mammalian viral diversity accounting for host sharing. Nat Ecol Evol 3, 1070–1075. https://doi.org/10.1038/S41559-019-0910-6 -
Caro, F., Carvajal, H., Bonelo, A., Vélez, I., 2003. Tremátodos de murciélagos de la ciudad de Cali y áreas vecinas (Colombia). Actualidad Biológica 25, 79–88. -
Caspeta-Mandujano, J.M., Jiménez, F.A., Peralta-Rodríguez, J.L., Guerrero, J.A., 2013. Pterygodermatites (Pterygodermatites) mexicana n. sp. (Nematoda: Rictulariidae), a parasite of Balantiopteryx plicata (Chiroptera) in Mexico. Parasite 20. https://doi.org/10.1051/parasite/2013047 -
Cizauskas, C.A., Carlson, C.J., Burgio, K.R., Clements, C.F., Dougherty, E.R., Harris, N.C., Phillips, A.J., 2016. Parasite vulnerability to climate change: an evidence-based functional trait approach. R Soc Open Sci 4. https://doi.org/10.1098/RSOS.160535 -
Colín-Martínez, H., García-Estrada, C., 2016. Richness, infestation and specificity of spinturnicid mites (Acari: Spinturnicidae) on bats in southern Oaxaca, Mexico. Exp Appl Acarol 70, 155–164. https://doi.org/10.1007/S10493-016-0066-X -
Colwell, R.K., Dunn, R.R., Harris, N.C., 2012. Coextinction and Persistence of Dependent Species in a Changing World. https://doi.org/10.1146/annurev-ecolsys-110411-160304 43, 183–203. https://doi.org/10.1146/ANNUREV-ECOLSYS-110411-160304 -
Cuartas-Calle, C., Muñoz-Arango, J., 1999. Nemátodos en la cavidad abdominal y el tracto digestivo de algunos murciélagos colombianos. Caldasia 21, 10–25. -
Dallas, T.A., Aguirre, A.A., Budischak, S., Carlson, C., Ezenwa, V., Han, B., Huang, S., Stephens, P.R., 2018. Gauging support for macroecological patterns in helminth parasites. Global Ecology and Biogeography 27, 1437–1447. https://doi.org/10.1111/GEB.12819 -
de Albuquerque, A.C.A., Moraes, M.F.D., Silva, A.C., Lapera, I.M., Tebaldi, J.H., Lux Hoppe, E.G., 2016. Helminth fauna of chiropterans in Amazonia: biological interactions between parasite and host. Parasitol Res 115, 3229–3237. https://doi.org/10.1007/S00436-016-5085-3/TABLES/4 -
de Almeida, J.C., Gomes, L.A.C., Owen, R.D., 2018. Morphometric variation in Periglischrus torrealbai (Acari: Spinturnicidae) on three species of host bats (Chiroptera: Phyllostomidae) with a new record of host species. Parasitol Res 117, 257–264. https://doi.org/10.1007/S00436-017-5700-Y -
de Almeida, J.C., Martins, M.A., Guedes, P., Peracchi, A.L., Serra-Freire, N.M., 2016. New records of mites (Acari: Spinturnicidae) associated with bats (Mammalia, Chiroptera) in two Brazilian biomes: Pantanal and Caatinga. Brazilian Journal of Veterinary Parasitology 25, 18–23. -
de Oliveira Simões, R., Fraga-Neto, S., Vilar, E.M., Maldonado, A., do Val Vilela, R., 2019. A New Species of Bidigiticauda (Nematoda: Strongylida) from the Bat Artibeus Planirostris (Chiroptera: Phyllostomidae) in the Atlantic Forest and a Molecular Phylogeny of the Molineid Bat Parasites. J Parasitol 105, 783–792. https://doi.org/10.1645/18-191 -
Dick, C.W., Graciolli, G., Guerrero, R., 2016. Family streblidae. Zootaxa 4122, 784–802. https://doi.org/10.11646/zootaxa.4122.1.67 -
Dobson, A., Lafferty, K.D., Kuris, A.M., Hechinger, R.F., Jetz, W., 2008. Homage to Linnaeus: How many parasites? How many hosts? Proceedings of the National Academy of Sciences 105, 11482–11489. https://doi.org/10.1073/pnas.0803232105 -
Durán, A.A., García, D.M.Á., Graciolli, G., 2017. Ectoparasitic flies (Diptera, streblidae) on bats (Mammalia, Chiroptera) in a dry tropical forest in the Northern Colombia. Pap Avulsos Zool 57, 105–111. https://doi.org/10.11606/0031-1049.2017.57.08 -
Dusbábek, F., Lukosehus, F., 1971. Some Spinturnicidae (Acarina: Mesostigmata) from Surinam bats. Parasitic mites of Surinam IX. Folia Parasitol (Praha) 18, 149–154. -
Esslinger, J.H., 1973. The genus Litomosoides Chandler, 1931 (Filarioidea: Onchocercidae) in Colombian bats and rats. J Parasitol 59, 225–246. -
Falconaro, A.C., Vega, R.M., Viozzi, G.P., 2018. Helminth communities of two populations of Myotis chiloensis (Chiroptera: Vespertilionidae) from Argentinean Patagonia. Int J Parasitol Parasites Wildl 7, 27–33. https://doi.org/10.1016/j.ijppaw.2017.12.004 -
Fernandes, T.F., dos Santos, J.N., de Vasconcelos Melo, F.T., Achatz, T.J., Greiman, S.E., Bonilla, C.C., Tkach, V. v., 2021. Interrelationships of Anenterotrema (Digenea: Dicrocoeliidae) from Neotropical bats (Mammalia: Chiroptera) with description of a new species from Molossus molossus in Brazil. Parasitol Res 120, 2003–2016. https://doi.org/10.1007/S00436-021-07133-8/TABLES/5 -
Frank, R., Münster, J., Schulze, J., Liston, A., Klimpel, S., 2014. Macroparasites of Microchiroptera: Bat Ectoparasites of Central and South America, in: Bats (Chiroptera) as Vectors of Diseases and Parasites. pp. 87–130. https://doi.org/10.1007/978-3-642-39333-4_5 -
García-Prieto, L., García-Varela, M., Mendoza-Garfias, B., 2014. Biodiversity of acanthocephala in Mexico. Rev Mex Biodivers 85. https://doi.org/10.7550/RMB.31684 -
Gardner, S.L., Jiménez-Ruíz, F.A., 2009. Methods for the study of bats endoparasites, in: Kunz, T.H., Pasrons, S. (Eds.), Ecological and Behavioral Methods for the Study of Bats. Johns Hopkins University Press, Baltimore. -
Gettinger, D., Gribel, R., 1989. Spinturnicid Mites (Gamasida: Spinturnicidae) Associated with Bats in Central Brazil. J Med Entomol 26, 491–493. https://doi.org/10.1093/JMEDENT/26.5.491 -
Graciolli, G., Guerrero, R., Catzeflis, F., 2019. Streblid bat flies (Diptera) and other ectoparasites on bats (Mammalia: Chiroptera) from French Guiana. Biota Neotrop 19, 20180724. https://doi.org/10.1590/1676-0611-BN-2018-0724 -
Guerrero, R., 1997. Catálogo de los Streblidae (Diptera:Pupipara) parásitos de murciélagos (Mammalia:Chiroptera) del nuevo mundo. VII. Lista de especies, hospedadores y paises. Acta Biológica Venezuélica 17, 9–24. -
Guerrero, R., 1996. Catálogo de los Streblidae (Diptera:Pupipara) parásitos de murciélagos (Mammalia:Chiroptera) del nuevo mundo. VI. Streblinae. Acta Biológica Venezuélica 16, 1–25. -
Guerrero, R., 1995a. Catálogo de los Streblidae (Diptera:Pupipara) del nuevo mundo. III. Los grupos: Dugesii, Dunni y Phyllostomae del género Trichobius Gervais, 1844. Acta Biológica Venezuélica 15, 1–27. -
Guerrero, R., 1995b. Catálogo de los Streblidae (Diptera: Pupipara) parásitos de murciélagos (Mammalia:Chiroptera) del nuevo mundo V. Trichobiinae con alas reducidas o ausentes y miscelaneos. Bol. Entomol. Venez. .S 10, 135–160. -
Guerrero, R., 1994. Catálogo de los Streblidae (Diptera: Pupipara) parásitos de murciélagos (Mammalia:Chiroptera) del nuevo mundo IV. Trichobiinae con alas desarrolladas. Boletín Entomológico Venezolano 9, 161–192. -
Guerrero, R., 1993. Catálogo de los Streblidae (Diptera: Pupipara) parásitos de murciélagos (Mammalia:Chiroptera) del nuevo mundo I. Clave para los géneros y Nycterophiliinae. Acta Bioi. Venez 14, 61–75. -
Han, B.A., Schmidt, J.P., Bowden, S.E., Drake, J.M., 2015. Rodent reservoirs of future zoonotic diseases. Proc Natl Acad Sci U S A 112, 7039–7044. https://doi.org/10.1073/PNAS.1501598112/SUPPL_FILE/PNAS.1501598112.SD05.XLSX -
Herrin, C.S., Tipton, V.J., 1975. Spinturnicid mites of Venezuela (Acarina:Spinturnicidae). Brigham Young University Science Bulletin 20. -
IDEAM, 2012. Características climatológicas de ciudades principales y municipios turísticos. -
Khalil, L.F., Jones, A., Bray, R.A., 1994. Keys to the Cestode Parasite of Vertebrates, Keys to the Cestode Parasite of Vertebrates. CABI International. https://doi.org/10.1079/9780851988795.0000 -
Lafferty, K.D., 1997. What can Parasites tell us about Human Impacts on the Environment? Trends Parasitol 13, 251–255. -
Lafferty, K.D., Kuris, A.M., 1999. How environmental stress affects the impacts of parasites. Limnol Oceanogr 44, 925–931. https://doi.org/10.4319/LO.1999.44.3_PART_2.0925 -
Larsen, B.B., Miller, E.C., Rhodes, M.K., Wiens, J.J., 2017. Inordinate Fondness Multiplied and Redistributed: the Number of Species on Earth and the New Pie of Life. Q Rev Biol 92, 229–265. https://doi.org/10.1086/693564 -
Leary, S.L., Underwood, W., Anthony, R., Cartner, S., Grandin, T., Greenacre, C., Gwaltney-Brant, S., McCrackin, M.A., Meyer, R., Miller, D., Shearer, J., Turner, T., Yanong, R., 2020. AVMA guidelines for the euthanasia of animals : 2020 edition. -
Liévano-Romero, K.S., Rodríguez-Posada, M.E., Cortés-Vecino, J.A., 2019. New records of bat ectoparasites in floodplains ecosystems of the Colombian orinoquia. Mastozool Neotrop 26, 377–389. https://doi.org/10.31687/saremMN.19.26.2.0.13 -
Lunaschi, L., Notarnicola, J., 2010. New host records for Anenterotrematidae, Lecithodendriidae and Urotrematidae trematodes in bats from Argentina, with redescription of Anenterotrema liliputianum. Rev Mex Biodivers 81, 281–287. -
Lutz, H.L., Gilbert, J.A., Dick, C.W., 2022. Associations between Afrotropical bats, eukaryotic parasites, and microbial symbionts. Mol Ecol 31, 1939–1950. https://doi.org/10.1111/MEC.16044 -
Makarikova, T.A., Gulyaev, V.D., Tiunov, M.P., Feng, J., 2012. A new species of cestode, Vampirolepis muraiae n. sp. (Cyclophyllidea: Hymenolepididae), from a Chinese bat. Syst Parasitol 82. https://doi.org/10.1007/s11230-012-9344-0 -
Marinkelle, C.J., Grose, E.S., 1981. A list of ectoparasites of Colombian bats, Rev. Biol. Trop. -
Marques, J.T., Pereira, R., Marques, M.J., Santos, T.A., Santana, C.D., 2013. Optimizing Sampling Design to Deal with Mist-Net Avoidance in Amazonian Birds and Bats. PLoS One 8, 74505. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0074505 -
Marshall, M.E., Miller, G.C., 1979. Some Digenetic Trematodes from Ecuadorian Bats including Five New Species and One New Genus. J Parasitol 65, 909. https://doi.org/10.2307/3280248 -
Maryanto, I., Maharadatunkamsi, D., Setiawan Achmadi, A., Wiantoro, S., 2020. Checklist of the mammals of Indonesia, 3rd ed. Research Center for Biology, Indonesian Institute of Sciences (LIPI), Jakarta, Indonesia. -
Mello, É.M. de, Silva, R.J. da, 2019. New records of Capillariidae species (Nematoda, Enoplida) parasitising bats (Mammalia, Chiroptera) in Brazil. Neotrop Helminthol 13. https://doi.org/10.24039/RNH2019132655 -
Morales-Malacara, J.B., 2001. New morphological analysis of the bat wing mites of the genus Periglischrus (Acari, Spinturnicidae), in: Halliday, R.B., Walter, D.E., Proctor, H.C., Norton, R.A., Callof, M.J. (Eds.), Acarology: Proceedings of the 10th International Congress. Csiro Publishing, Melburne, Australia, pp. 185–195. -
Morales-Malacara, J.B., Juste, J., 2002. Two New Species of the Genus Periglischrus (Acari: Mesostigmata: Spinturnicidae) on Two Bat Species of the Genus Tonatia (Chiroptera: Phyllostomidae) from Southeastern Mexico, with Additional Data from Panama. J Med Entomol 39, 298–311. -
Morales-Martínez, D.M., Ramírez-Chaves, H.E., Colmenares-Pinzón, J.E., Gómez, L.G., 2020. The Koepcke’s spear-nosed bat, Gardnerycteris koepckeae (Gardner and Patton, 1972) (Chiroptera: Phyllostomidae), is not endemic to Peru: first record from the Amazon foothills of Colombia. Mammalia 84, 439–447. https://doi.org/10.1515/MAMMALIA-2019-0107/MACHINEREADABLECITATION/RIS -
Morales-Martínez, D.M., Rodríguez-Posada, M.E., Ramírez-Chaves, H.E., 2021. A new cryptic species of yellow-eared bat Vampyressa melissa species complex (Chiroptera: Phyllostomidae) from Colombia. J Mammal 102, 90–100. https://doi.org/10.1093/JMAMMAL/GYAA137 -
Morand, S., Krasnov, B., Poulin, R., 2006. Micromammals and Macroparasites From Evolutionary Ecology to Management. Springer. -
Notarnicola, J., Ruíz, F.A.J., Gardner, S.L., 2010. Litomosoides (Nemata: Filarioidea) of bats from bolivia with records for three known species and the description of a new species. Journal of Parasitology 96, 775–782. https://doi.org/10.1645/GE-2371.1 -
Okamura, B., Hartigan, A., Naldoni, J., 2018. Extensive Uncharted Biodiversity: The Parasite Dimension. Integr Comp Biol. https://doi.org/10.1093/icb/icy039 -
Patterson, B.D., Dick, C.W., Dittmar, K., 2008. Parasitism by bat flies (Diptera: Streblidae) on neotropical bats: Effects of host body size, distribution, and abundance. Parasitol Res 103, 1091–1100. https://doi.org/10.1007/S00436-008-1097-Y/TABLES/3 -
Ramírez-Fráncel, L.A., García-Herrera, L.V., Losada-Prado, S., Reinoso-Flórez, G., Sánchez-Hernández, A., Estrada-Villegas, S., Lim, B.K., Guevara, G., 2022. Bats and their vital ecosystem services: a global review. Integr Zool 17, 2–23. https://doi.org/10.1111/1749-4877.12552 -
Reeves, W.K., Beck, J., Orlova, M. v., Daly, J.L., Pippin, K., Revan, F., Loftis, A.D., 2016. Ecology of Bats, Their Ectoparasites, and Associated Pathogens on Saint Kitts Island. J Med Entomol 53, 1218–1225. https://doi.org/10.1093/jme/tjw078 -
Santos, C.P., Gibson, D.I., 2015. Checklist of the helminth parasites of South American bats. Zootaxa 3937, 471–499. https://doi.org/10.11646/zootaxa.3937.3.3 -
Santos, C.P., Gibson, D.I., 1998. Apharyngotrema lenti n. sp., a new anenterotrematid trematode from the gall-bladder of some Amazonian bats, with comments on Anenterotrema Stunkard, 1938 and Apharyngotrema Marshall & Miller, 1979. Systematic Parasitology 1998 41:2 41, 149–156. https://doi.org/10.1023/A:1006011822647 -
Schmidt, G.D., 1925. Revision of the Class Archiacanthocephala Meyer, 1931 (Phylum Acanthocephala), with Emphasis on Oligacanthorhynchidae Southwell et Macfie, 1925. Source: The Journal of Parasitology 58, 290–297. -
Simões, M.B., Pinto, H.A., Moreira, N.I.B., 2022. An annotated checklist of the genus Pterygodermatites Wedl, 1861 (Nematoda: Rictulariidae), with notes on hosts and geographical distribution. Syst Parasitol 99, 253–283. https://doi.org/10.1007/S11230-022-10024-W/TABLES/6 -
Smales, L.R., 2007. Oligacanthorhynchidae (Acanthocephala) from mammals from Paraguay with the description of a new species of Neoncicola. Comp Parasitol 74, 237–243. https://doi.org/10.1654/4271.1 -
Stevens, R.D., Willig, M.R., 2002. GEOGRAPHICAL ECOLOGY AT THE COMMUNITY LEVEL: PERSPECTIVES ON THE DIVERSITY OF NEW WORLD BATS, Ecology. https://doi.org/https://doi.org/10.1890/0012-9658(2002)083[0545:GEATCL]2.0.CO;2 -
Tarquino-Carbonell, A. del P., Solari, S., Guerrero, R., 2015. Ectoparasites associated with bats in northeastern Tolima, Colombia. Mastozool Neotrop 22, 349–358. -
Tkach, V. v., Achatz, T.J., Hildebrand, J., Greiman, S.E., 2018. Convoluted history and confusing morphology: Molecular phylogenetic analysis of dicrocoeliids reveals true systematic position of the Anenterotrematidae Yamaguti, 1958 (Platyhelminthes, Digenea). Parasitol Int 67, 501–508. https://doi.org/10.1016/J.PARINT.2018.04.009 -
Travassos, L., 1917. Contribuciones al conocimiento de la fauna helmintológica brasilera, XIII. Ensayo monográfico de la familia Trichostrongylidae Leiper, 1909. Mem Inst Oswaldo Cruz 9. -
Vaucher, C., Durette-Desset, M.C., 1999. Histiostrongylus spineus n. Sp. (Nematoda: Trichostrongylina), parasite de Phyllostomus discolor (Chiroptera: Phyllostomidae) et nouvelles données sur les genres Histiostrongylus Molin, 1861 et Parahistiostrongylus Perez Vigueras, 1941. Revue Suisse de Zoologie 106, 611–620. https://doi.org/10.5962/bhl.part.80097 -
Velez, I., Thatcher, V., 1991. Nudacotyle carollia sp. nov.(Trematoda, Nudacotylidae) parásito intestinal de Carollia perspicillata (Chiroptera) en Colombia. Rev Bras Zool 7, 69–72. -
Vidal-Martínez, V.M., Pech, D., Sures, B., Purucker, S.T., Poulin, R., 2010. Can parasites really reveal environmental impact? Trends Parasitol 26, 44–51. https://doi.org/10.1016/J.PT.2009.11.001 -
Windsor, D.A., 1998. Controversies in parasitology, Most of the species on Earth are parasites. Int J Parasitol 28, 1939–1941. https://doi.org/10.1016/S0020-7519(98)00153-2 -

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